Computational modeling analysis of the biotechnological exploitability of cyanobacteria photosynthesis considering the spectral light distribution

Pfennig, Tobias; van Dongen, Joost Thomas; Matuszynska, Anna Barbara; Axmann, Ilka Maria

doi:10.18154/RWTH-2026-05883

Computational modeling analysis of the biotechnological exploitability of cyanobacteria photosynthesis considering the spectral light distribution

Pfennig, Tobias^RWTH*

2026

Verantwortlichkeitsangabevorgelegt von Tobias Pfennig, MSc.

ImpressumAachen : RWTH Aachen University 2026

Umfang1 Online-Ressource : Illustrationen

Dissertation, RWTH Aachen University, 2026

Veröffentlicht auf dem Publikationsserver der RWTH Aachen University

Genehmigende Fakultät
Fak01

Hauptberichter/Gutachter
Matuszynska, Anna Barbara (Thesis advisor)^RWTH* ; van Dongen, Joost Thomas (Thesis advisor)^RWTH* ; Axmann, Ilka Maria (Thesis advisor)

Tag der mündlichen Prüfung/Habilitation
2026-06-01

Online
DOI: 10.18154/RWTH-2026-05883
URL: https://publications.rwth-aachen.de/record/1037213/files/1037213.pdf

Einrichtungen

Projekte

DFG project G:(GEPRIS)390686111 - EXC 2048: CEPLAS - Exzellenzcluster für Pflanzenwissenschaften (390686111) (390686111)

Inhaltliche Beschreibung (Schlagwörter)
Cyanobakterien (frei) ; Elektronentransport (frei) ; Photosynthese (frei) ; Simulation (frei) ; cyanobacteria (frei) ; electron transport (frei) ; mathematical models (frei) ; mathematische Modelle (frei) ; photosynthesis (frei)

Thematische Einordnung (Klassifikation)
DDC: 570

Kurzfassung
Cyanobakterien sind die Begründer der oxygenen Photosynthese und leisten auch heute noch einen großen Teil der globalen CO2-Fixierung. Darüber hinaus wachsen sie schnell, produzieren eine Vielzahl von chemischen Verbindungen und können gentechnisch verändert werden. Daher sind sie eine vielversprechende Produktionsplattform für Biomasse und hochwertige Chemikalien. Ihr dynamisches Verhalten muss jedoch weiter untersucht werden, um die biotechnologische Nutzung zu verbessern. Daher wird in dieser Arbeit die Dynamik ihrer photosynthetischen Mechanismen mit Hilfe mathematischer Modelle systematisch untersucht und eine quantitative Plattform zur Interpretation verschiedener experimenteller Messungen geschaffen. Kapitel 1 führt in den Hintergrund der cyanobakteriellen Photosynthese und der mathematischen Modellierung ein. Es unterstreicht den Bedarf an Modellen, die speziell für Cyanobakterien entwickelt wurden. Kapitel 2 liefert anschließend eine detaillierte Beschreibung der in dieser Arbeit verwendeten Modellierungsmethoden. Zu diesen Methoden gehören die Konstruktion von Modellen auf der Grundlage gewöhnlicher Differentialgleichungen (ODE) und die Analyse mit Ensemble-Modellen oder der Metabolic Control Analysis (MCA). Kapitel 3 analysiert die Wirkung verschiedener Lichtbedingungen auf den photosynthetischen Elektronentransport in Cyanobakterien. Es wurde ein dynamisches, vom Lichtspektrum abhängiges Modell des Elektronentransports entwickelt, das den Prozess von der Lichtabsorption bis zur Produktion von energietragenden chemischen Verbindungen im Detail beschreibt. Das Modell konnte die experimentellen Messungen der Elektronenflüsse, der Umsatzraten von O2 und der Fluoreszenz reproduzieren. Die MCA zeigte, dass Lichtintensität und -spektrum die Kontrolle über die Kohlenstofffixierung beeinflussen, indem sie die Kontrolle zwischen den Source (Quelle) und Sink (Verbraucher) Reaktionen für Elektronen verschieben. Mithilfe eines Ensemble-Modellierungsansatzes wurden vier hypothetische Mechanismen für state-transitions (Zustandsübergänge) in Cyanobakterien verglichen, wobei das Modell der Phycobilisomenablösung keinen physiologischen Nutzen zeigte. Das Elektronentransportmodell deutet zudem darauf hin, dass die Auswirkungen von Lichtwellenlängen auf die Produktion biotechnologisch relevanter chemischer Verbindungen von der erforderlichen Kofaktorenzusammensetzung abhängen können. Kapitel 4 konzentriert sich auf die Aufklärung des dynamischen Elektronentransports um das Photosystem I. ODE-Modelle, die den Elektronentransport mit zunehmender Komplexität beschreiben, wurden entwickelt und die Parameter an Zeitreihen-Messungen der beteiligten Redox-Träger angepasst. Der Elektronentransfer vom Plastocyanin zum Photosystem I unter Rotlicht wurde mit Hilfe der Massenwirkungskinetik gut beschrieben. Allerdings war eine hypothetische Bildung von Komplexen zwischen dem Elektronenträger und dem Photosystem notwendig, um Messungen unter anderen Lichtbedingungen zu reproduzieren. Diese Modelle liefern experimentell relevante kinetische Konstanten zur Beschreibung der Photosynthese. Kapitel 5 untersucht modernste Methoden des maschinellen Lernens zur Interpretation von fluoreszenzbasierten Photosynthesemessungen bei Cyanobakterien. Zwei Proof-of-Concept-Modelle für neuronale Netze wurden anhand einer Sammlung von Fluoreszenzinduktionsmessungen trainiert, um photosynthetische Hemmungen vorherzusagen. Unter Verwendung von Kulturinformationen und Fluoreszenzdaten konnte ein Modell mit nur einer dicht-verbundenen verborgenen Schicht die verschiedenen photosynthetischen Hemmungen mit F1-Werten über 0,8 korrekt klassifizieren. Die zusätzliche Interpretation des Fluoreszenzsignals durch eine rekurrente neuronale Netzwerkschicht verbesserte die Vorhersagefähigkeit des Modells weiter. Kapitel 6 stellt eine biotechnologische Anwendung des, in Kapitel 1 entwickelten, Modells vor. Da Leuchtstofflampen und LEDs üblicherweise für die Beleuchtung von Bioreaktoren verwendet werden, wurden ihre Auswirkungen auf das Wachstum von Cyanobakterien anhand von experimentellen Messungen und Simulationen im Fließgleichgewicht verglichen. Experimentelle Messungen zeigten keine signifikanten Unterschiede in der Wachstumsrate und dem Pigmentgehalt zwischen den Lichtquellen, und die simulierten Kohlenstofffixierungsraten waren ähnlich. Allerdings war der Stromverbrauch der LED mindestens viermal niedriger. In Erweiterung der Simulationsanalyse zeigten Beispiele aus der Literatur zu LED- und Leuchtstofflampen, dass nur bei einer Teilmenge der LEDs eine Verbesserung des Ertrags pro Stromverbrauch gegenüber hocheffizienten Leuchtstofflampen zu erwarten war. Schließlich werden die kombinierten Ergebnisse der Arbeit in Kapitel 7 erörtert. Die Bedeutung der einzelnen Projekte und die Verbindungen zwischen ihnen werden hervorgehoben. Zusammenfassend lässt sich sagen, dass in dieser Arbeit ODE- und neuronale Netzwerkmodelle eingesetzt wurden, um die Mechanismen der Photosynthese von Cyanobakterien, deren Messmethoden und Anwendungen für biotechnologisches Wachstum zu untersuchen. Hier wurde das erste spektrumabhängige Modell der cyanobakteriellen Photosynthese entwickelt. Dieses Modell verbessert das Verständnis dafür, wie die Lichtfarbe den Elektronentransport und die photosynthetische Leistung beeinflusst. Die dynamische Modellierung des Elektronentransports um das Photosystem I wurde auch zur Bestimmung möglicher Reaktionsmechanismen und wichtiger kinetischer Konstanten verwendet. Darüber hinaus ermöglichen die aufgebauten neuronalen Netze eine schnelle und unkomplizierte Interpretation des photosynthetischen Zustands in Cyanobakterienkulturen. Die hier entwickelten Modelle adressieren Schlüsselfragen der Photosyntheseforschung und unterstützen die Erforschung und Nutzung von Cyanobakterien.

Cyanobacteria are the originators of oxygenic photosynthesis and still perform a large portion of global CO2 fixation today. Moreover, they grow quickly, produce a wide variety of chemical compounds, and can be genetically engineered. Therefore, they are a promising production platform for biomass and high-value chemicals. However, their dynamic behavior requires further investigation to improve the biotechnological exploitation. Therefore, this thesis employs mathematical modeling to systematically study the dynamics of the photosynthetic mechanism and provides a quantitative platform to interpret various experimental measurements. Chapter 1 introduces the background of cyanobacterial photosynthesis and mathematical modeling. It highlights the need for models designed specifically for cyanobacteria. Chapter 2 then provides a detailed description of the modeling methods used throughout the thesis. These methods include the construction of ordinary differential equation (ODE)-based models and the analysis with ensemble models or Metabolic Control Analysis (MCA). Chapter 3 analyzes the effect of various light conditions on photosynthetic electron transport in cyanobacteria. A dynamic, light-spectrum-dependent model of electron transport was developed that describes the process from light absorption to the production of energy-carrying compounds in detail. The model could reproduce experimental measurements of electron fluxes, O2 turnover rates, and fluorescence. MCA revealed that light intensity and spectrum affect the control over carbon fixation, shifting it between the source and sink reactions for electrons. Using an ensemble modeling approach, four hypothesized mechanisms for state transitions in cyanobacteria were compared, finding no physiological benefit for the phycobilisome detachment model. The electron transport model also suggests that the effects of light wavelengths on producing biotechnologically relevant compounds may depend on their required cofactor composition. Chapter 4 focuses on elucidating the dynamic electron transport around photosystem I. ODE models describing the electron transport with increasing complexity were developed and fitted to time-course measurements of the involved redox carriers. The electron transfer from plastocyanin to photosystem I under red light was well described using mass action kinetics. However, a hypothesized formation of complexes between the electron carrier and photosystem was necessary to reproduce measurements under other light conditions. These models provide experimentally relevant kinetic constants for describing photosynthesis. Chapter 5 explores state-of-the-art machine learning methods for interpreting fluorescence-based photosynthesis measurements in cyanobacteria. Two proof-of-concept neural network models were trained on a library of fluorescence induction measurements to predict photosynthetic inhibition. Using culturing information and fluorescence data, a model with only one dense hidden layer could correctly classify the distinct photosynthetic inhibitions with F1-scores over 0.8. The additional interpretation of the fluorescence signal by a recurrent neural network layer further improved the model’s prediction ability. Chapter 6 presents a biotechnology application of the model developed in Chapter 1. Because fluorescent lamps and LEDs are commonly used in bioreactor lighting, their effects on cyanobacterial growth were compared using experimental measurements and steady-state simulations. Experimental measurements showed no significant differences in growth rate and pigment content between the light sources, and the simulated carbon fixation rates were similar. However, the power consumption of the LED was at least fourfold lower. Extending the simulation analysis, literature examples of LED and fluorescent luminaires revealed that only a subset of LEDs could be expected to improve the yield per power consumption above high-efficiency fluorescent lamps. Finally, the combined results of the thesis are discussed in Chapter 7. The importance of each project and the links between them are highlighted. In summary, this thesis employed ODE and neural network models to investigate cyanobacterial photosynthetic mechanisms, measurement methods, and applications for biotechnological growth. Here, the first spectrum-dependent model of cyanobacterial photosynthesis was developed. This model improves the understanding of how light color affects electron transport and photosynthetic output. Dynamic modeling of electron transport around photosystem I was also used to determine possible reaction mechanisms and important kinetic constants. Furthermore, the built neural networks will enable the rapid and straightforward interpretation of the photosynthetic state in cyanobacterial cultures. The models developed here address key questions in photosynthesis research, supporting the investigation and exploitation of cyanobacteria.

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