Aspects of sound localization and spatial attention in barn owls and rats

Johnen, Anja; Wagner, Hermann

doi:HT013577895

Aspects of sound localization and spatial attention in barn owls and rats

Johnen, Anja (Author)

2003

Verantwortlichkeitsangabevorgelegt von Anja Johnen, geb. Völker

ImpressumAachen : Publikationsserver der RWTH Aachen University 2003

Umfang99 S. : graph. Darst.

Aachen, Techn. Hochsch., Diss., 2002

Genehmigende Fakultät
Fak01

Hauptberichter/Gutachter
Wagner, Hermann (Thesis advisor)^RWTH*

Tag der mündlichen Prüfung/Habilitation
2002-11-06

Online
URN: urn:nbn:de:hbz:82-opus-4853
URL: https://publications.rwth-aachen.de/record/57200/files/Johnen_Anja.pdf

Einrichtungen

Fakultät für Mathematik, Informatik und Naturwissenschaften (100000)

Inhaltliche Beschreibung (Schlagwörter)
Biowissenschaften, Biologie (frei) ; auditory (frei) ; midbrain (frei) ; awake (frei) ; cueing (frei)

Thematische Einordnung (Klassifikation)
DDC: 570

Kurzfassung
Aufmerksamkeit beeinflusst die Verarbeitung sensorischer Stimuli. Sie kann auf bestimmte Raumpositionen gerichtet werden, dann bezeichnet man sie als 'räumliche Aufmerksamkeit', oder auf bestimmte Stimuluseigenschaften. Ein Einfluss von Aufmerksamkeit auf die Verarbeitung visueller Stimuli konnte wiederholt nachgewiesen werden. Im Gegensatz dazu wurden im akustischen System Aufmerksamkeitseffekte nur selten untersucht. In dieser Dissertation habe ich deshalb Experimente zu auditiver räumlicher Aufmerksamkeit an zwei Tiermodellen durchgeführt: Der Schleiereule als hochentwickeltem auditorischen Spezialisten und der Ratte als auditorischem Generalisten. Auditive räumliche Aufmerksamkeit wurde bisher nur beim Menschen nachgewiesen. Da Schleiereulen wichtige Tiermodelle für Schalllokalisation sind, habe ich untersucht, inwieweit räumliche Aufmerksamkeit das Schalllokalisationsvermögen dieser Tiere beeinflussen kann. Ich fand in einem Verhaltensexperiment mit Doppelstimulation, dass Schleiereulen die Orientierungsbewegung in Richtung einer Schallquelle signifikant früher initiierten (37.4ms / 16% Unterschied in der mittleren Latenz), wenn sie durch einen validen Vorstimulus ihre Aufmerksamkeit auf diejenige Seite ausrichten konnten, auf der der nächste verhaltensrelevante akustische Stimulus präsentiert wurde, d.h. sie hatten einen Verhaltensvorteil durch eine schnellere Detektion des akustischen Stimulus auf der erwarteten Seite. In einem Doppelstimulus-Paradigma haben die Probanden die Möglichkeit, nach Präsentation des Vorstimulus die Zeit bis zur Präsentation des verhaltensrelevanten Stimulus abzuschätzen. Bei Säugetieren führt dies zu einer stetigen Reduktion der Antwortlatenz während des Testdurchlaufs. Bei Schleiereulen konnte ich zwar einen räumlichen, aber keinen zeitlichen Erwartungseffekt finden. Die neuronalen Mechanismen, die zur internen Repräsentation des externen Raums führen, sind deutlich verschieden im visuellen und akustischen System, was vergleichende Forschung zu visueller und auditiver Aufmerksamkeit besonders wichtig macht. Bisher wurden bei Ratten nur Verhaltensdaten zur Schalllokalisation erhoben, aber keine Daten zur Repräsentation des akustischen Raumes in ihrem Gehirn. Deshalb untersuchte ich in meiner Dissertation akustische Neurone im Colliculus superior der Ratte hinsichtlich ihrer Abstimmeigenschaften und räumlichen Organisation. Die meisten akustischen Neurone (73%) in diesem Mittelhirnkern haben eine bevorzugte Raumrichtung für akustische Stimuli, und sie sind so organisiert, dass Neurone mit frontalen Abstimmwinkeln rostral und Neurone mit lateralen Abstimmwinkeln caudal im Colliculus superior liegen. Beide Charakteristika, räumliche Abstimmung und strukturierte Organisation, deuten auf eine geordnete Repräsentation des akustischen Raumes im Colliculus superior der Ratte hin. Neuronale Mechanismen auditiver räumlicher Aufmerksamkeit wurden bislang noch nicht untersucht. Ein wichtiger Grund dafür war das Fehlen von geeigneten Methoden und Tiermodellen. In meiner Dissertation konnte ich Wachableitungen am Tiermodell Schleiereule etablieren: Durch die Implantierung von Elektroden in das Mittelhirn von verhaltenstrainierten Schleiereulen konnte ich neuronale Aktivität messen, während die Eulen ein modifiziertes Doppelstimulations-Paradigma durchführten,. Durch diese Ableitungen wurden zwei unabhängige Effekte auf die Aktivität von Mittelhirnneuronen nachgewiesen: (1) Die Verhaltensabsicht, eine bestimmte Willkürbewegung durchzuführen, die sich in der Spontanaktivität der beiden Hemisphären des Tectum opticum widerspiegelte, und (2) räumliche Aufmerksamkeit, die in Abhängigkeit von der Verhaltensrelevanz selektiv die neuronalen Antworten auf akustische Stimulation erhöhte oder erniedrigte. Beide modulierende Einflüsse sind geeignet, die schnellere Detektion der akustischen Stimuli und die kürzere Verhaltenslatenz, welche in den Verhaltensexperimenten gefunden wurde, zu erklären. Viele akustische Neurone (45%) im Tectum opticum der Schleiereule modulieren ihre Antwortrate während der Durchführung einer Kopfbewegung: Kontralaterale Bewegungen werden von einer Erhöhung der neuronalen Aktivität begleitet und ipsilaterale von einer Erniedrigung noch unterhalb des spontanen Niveaus. Bisher wurde eine Beteiligung des Mittelhirns der Schleiereule an der prämotorischen Aktivierung für Orientierungsbewegungen des Kopfes nur durch fokale Läsionen bzw. elektrische Stimulationen nachgewiesen. Die Daten, die in dieser Dissertation erhoben wurden, legen nahe, dass das Mittelhirn von Schleiereulen und Ratten eine wichtige Struktur für das Schalllokalisationsvermögen ist. In dieser Struktur konnten Aspekte sensorischer Verarbeitung und prämotorischer Aktivierung dokumentiert werden, die das Mittelhirn als ein senso-motorisches Interface erscheinen lassen. Der experimentelle Nachweis von kognitiven Einflüssen wie räumlicher Aufmerksamkeit oder zielgerichtetem Verhalten auf diese Struktur macht deutlich, dass Mittelhirnneurone in Antwort auf akustische Stimuli nicht nur reflektorische Orientierungsbewegungen, sondern auch Willkürbewegungen vermitteln.

Attention improves processing of sensory stimuli. It may be directed to object features or to spatial positions. Orienting of attention towards spatial positions has been termed 'spatial attention'. In the visual system, an influence of attention on sensory processing was repeatedly demonstrated on the behavioral and neural level. Auditory attention, on the other hand, has been relatively neglected so far. In the current thesis, two animal models were chosen to investigate auditory spatial attention: first, the barn owl as a highly-developed auditory specialist and, secondly, the rat as an auditory generalist. An influence of spatial attention on sound localization has solely been demonstrated in humans so far. Since barn owls are important animal models in sound localization, I asked whether auditory attention can influence sound localization abilities in these birds. Using a cross-modal cueing paradigm, I could show that barn owls can initiate a head turn towards a sound source significantly earlier (37.4ms / 16% difference in mean response latency) when they are informed about the likely position of the next upcoming auditory stimulus. This benefit in reaction time was explained by the owl's ability to shift attention towards expected positions which resulted in a speeded detection of the stimulus and an earlier response. In a cueing paradigm the subjects are informed that the behaviorally relevant stimulus will be presented soon. In the mammalian species tested so far, this warning elicits a reduction in response latency that is related to the timing of the trial and not to the expected position of the next relevant stimulus. In the barn owl, I found clear effects of spatial attention, but, interestingly, no time-related attentional influences. Why the evaluation of the relative timing of events was not an evolutionary constraint for the barn owl remains open. The construction of internal space is considerably different between the auditory and the visual system which makes research on the mechanisms of auditory spatial attention very important. Surprisingly, less was known about internal representations of auditory space in the rat. Therefore, I investigated auditory neurons in a candidate structure in the rat's midbrain, the colliculus superior (SC) and asked whether auditory space is represented there. I found that most auditory neurons (73%) were broadly, but significantly tuned to the spatial location of a sound source. Preferred locations shifted from frontal to lateral in parallel to the neuron's position along the rostrocaudal axis of the SC. Both characteristics, spatially tuned neurons and their systematical arrangement, demonstrate the existence of an representation of auditory space in the rat SC. The neural basis of spatial attention in the auditory system is unknown so far. This is partially due to the lack of appropriate methods to record from awake animals. In the current thesis I adapted a method that was used in awake rats to record from the midbrain optic tectum (OT) of awake barn owls. During recording sessions owls performed a cue-directed selection paradigm, i.e. a modified cueing paradigm. By combining behavioral and neural measurements, I could test whether attention-related effects in behavior are reflected in the representation of auditory space in the barn owl's midbrain. I found two cognitive influences on auditory midbrain neurons that were seemingly independent: first, the intention to perform a specific movement, which induced a difference between the baseline activities of both OT hemispheres, and second, spatial attention, which enhanced or reduced neural responses to auditory stimulation depending on the behavioral relevance of the stimuli. Both effects are suited to explain the speeded detection and the shorter latency found in the behavioral study. Many auditory neurons (45%) in the barn owl's OT change their activity also during head movements: head turns towards contralateral directions are paralleled by an increase in spike rate and head turns towards ipsilateral directions by a decrease in spike rate below spontaneous levels. The role of midbrain neurons in premotor activation was so far indirectly shown by focal lesions or electrical stimulation. These data suggest that the midbrain of barn owls and rats is an important structure for sound localization. It combines sensory and motor functions, thus acting as sensorimotor interface. The existence of cognitive influences on the midbrain level indicates that midbrain neurons support not only reflexive but also non-reflexive functions, as e.g. goal-directed orienting towards auditory stimuli.

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