Statistical analysis of synchrony and synchrony propagation in massively parallel spike trains

Torre, Emiliano; Kampa, Björn; Sacerdote, Laura; Grün, Sonja

doi:urn:nbn:de:hbz:82-rwth-2016-045808

Statistical analysis of synchrony and synchrony propagation in massively parallel spike trains = Statistische Analyse der Synchronie und deren Ausbreitung in massiv parallelen Spiketrains

Torre, Emiliano

2016

Verantwortlichkeitsangabevorgelegt von Emiliano Torre, M.Sc. in Mathematics

ImpressumAachen 2016

Umfang1 Online-Ressource (vi, 127 Seiten) : Illustrationen, Diagramme

Dissertation, RWTH Aachen, 2016

Veröffentlicht auf dem Publikationsserver der RWTH Aachen University

Genehmigende Fakultät
Fak01

Hauptberichter/Gutachter
Grün, Sonja (Thesis advisor)^RWTH* ; Kampa, Björn (Thesis advisor) ; Sacerdote, Laura (Thesis advisor)

Tag der mündlichen Prüfung/Habilitation
2016-04-29

Online
URN: urn:nbn:de:hbz:82-rwth-2016-045808
URL: https://publications.rwth-aachen.de/record/659249/files/659249.pdf
URL: https://publications.rwth-aachen.de/record/659249/files/659249.pdf?subformat=pdfa

Einrichtungen

Inhaltliche Beschreibung (Schlagwörter)
Monte Carlo sampling (frei) ; combinatorial explosion (frei) ; frequent item set mining (frei) ; macaque monkey (frei) ; massively parallel spike trains (frei) ; motor task (frei) ; multiple testing problem (frei) ; spike synchrony (frei) ; synfire chain (frei) ; temporal coding (frei)

Thematische Einordnung (Klassifikation)
DDC: 510

Kurzfassung
Die Mechanismen des Gehirns zur Darstellung, Verarbeitung und Übertragung vonInformation sind weitgehend unbekannt. Ein möglicher Weg zur Informationscodierungist die koordinierte Aussendung von Impulsen (“Spikes”) zwischen Neuronen mit Präzisionim Millisekundenbereich. Die Synchronisation von Spikes wird als Anzeichen solch kooperativerDynamik angesehen. Experimentelle Studien haben Belege von Spikesynchronisationüber Zufallsniveau gefunden, jedoch beruhen die meisten dieser Entdeckungen aufkleinen Datenmengen mit wenigen gleichzeitig beobachteten Neuronen. Außerdem basierendiese Entdeckungen auf der Analyse paarweiser oder niedrigrangiger Korrelationen, die dasAuftreten von neuronalen Wechselwirkungen höherer Ordnung vernachlässigen. Fortschritte in der elektrophysiologischen Technologie bieten seit kurzem die Möglichkeitdie Aktivität hunderter Neurone gleichzeitig aufzuzeichnen, eine Zahl, die noch weiteransteigen wird. Die anwachsende Dimensionalität der Daten macht die traditionellenMethoden für Spikekorrelationsanalysen aufgrund der kombinatorischen Explosion derZahl von Kombinationen, die statistische Probleme aufwirft und die Rechnungen erschwert,ungeignet. Aufgrund dessen werden neue Werkzeuge zur Analyse großer Datensätzebenötigt.Diese Arbeit liefert zwei neue Verfahren zur Analyse der Synchronisation in massivparallelen Spikesequenzen. Die erste Methode, namens SPADE (Spike Pattern Detectionand Evaluation), wurde entwickelt um eine optimale Suche nach Mustern von synchronenSpikes durch effiziente Data-Miningtechniken durchzuführen. Die auf diese Weisegefundenen Muster werden dann auf ihre Signifikanz unter Verwendung einer Hierarchievon statistischen Tests, die das Problem der Alphafehler-Kumulierung (“multiple Testing”)vermeiden, bewertet.Wir verwenden SPADE um das Auftreten von Spikesynchronisation in Daten aus demMotorcortex von zwei Affen zu untersuchen, während die Tieren eine Aufgabe ausführen,bei der sie einen Gegenstand erreichen und greifen. Die Aufgabe besteht aus verschiedenenPhasen (Epochen) und wurde in verschiedenen Varianten wiederholt. Durch die separateAnalyse von verschiedenen Epochen und Versuchsvarianten, verbinden wir jedes Mustersynchroner Spikes mit einem bestimmten Verhalten und untersuchen die räumliche Organisationsynchron aktiver Neuronen im Motorcortex.Schließlich führen wir eine zweite Methode namens ASSET (Analysis of Sequences ofSynchronous Events) ein, welche zeitliche Sequenzen synchroner Spikemuster detektiert.Die Ausbreitung von synchroner Aktivität wird seit langem als ein plausibler Mechanismusder Informationscodierung und übertragung betrachtet, erfolgreich implementiert zumBeispiel im “synfire chain” Modell, kompatibel mit den elektrophysiologischen Rahmenbedingungen.Wir präsentieren ein neues statistisches Werkzeug, um sequentielle synchroneEreignisse in Daten aus massiv parallelen Spikesequenzen zu entdecken.Diese Methoden sind für die Anwendung auf Daten von hunderten oder tausendengleichzeitig gemessenen Neuronen konzipiert und mit typischen Eigenschaften von realenMessungen wie Nicht-Stationarität von Feuerraten und Regelmäßigkeiten von Spikeaktivität.Die Anwendung von SPADE auf Daten vom Motorkortex zweier Affen gibt Aufschlussüber auf die räumliche und zeitliche Organisation von Spikesynchronisation in derGroßhirnrinde im Bezug auf Verhalten.

The mechanisms by which the brain represents, processes and transmits information interms of spiking activity are largely unknown. The coordination of spikes among neuronsat millisecond temporal scale has been hypothesized as a mechanism of information coding.Spike synchronization is considered a signature of such cooperative dynamics. Experimentalstudies have found evidence of the occurrence of spike synchronization beyond chancelevel in relation to behavior. However, these findings were mostly limited to data froma small number of simultaneously recorded neurons, and were concluded on the basis ofpairwise or low-order correlation analyses unable to conclude on the presence of neuronalinteractions of any order.Recent advances in electrophysiological technology enable recordings of hundreds ofneurons in parallel, a number which is destined to grow. The increase in data dimensionalitymakes traditional methods for spike correlation analysis inapplicable due to thecombinatorical explosion in the number of patterns, which raises severe computational andstatistical problems. New tools for the analysis of big data are thus needed.This essay delivers two novel methods for the analysis of spike synchronization in massivelyparallel spike trains. The first method, called SPADE (spike pattern detection andevaluation) is designed to perform an optimal search for synchronous spike patterns usingefficient data mining techniques. The detected patterns are then tested for significanceusing a hierarchy of statistical tests that circumvents multiple testing issues.We employ SPADE to investigate the occurrence of spike synchronization in the motorcortex of two macaque monkeys performing an instructed-delay reach-to-grasp task. Thetask consists of different epochs and was performed in different ways. By analyzing eachepoch and trial type separately, we are able to associate the emergence of individual patternsof synchronous spikes to specific behaviors, and we investigate the spatial organizationof synchronous spiking neurons in motor cortex. Our analysis reveals groups of neurons, aligned along a preferential medio-lateral orientation, which selectively synchronize theiractivity in relation to behavior.We finally introduce a second statistical method, called ASSET (analysis of sequencesof synchronous events), that searches for temporal sequences of synchronous spike patterns. Synchrony propagation has been long suggested as a plausible mechanism of informationcoding and transmission, successfully implemented for instance in the synfire chain modelin a manner compatible with electrophysiological constraints. Here we provide, to thebest of our knowledge, the first statistical tool to detect sequential synchronous events inmassively parallel spike trains.In summary, this work delivers two novel powerful statistical tools, SPADE and ASSET,to analyze spike synchrony and synchrony propagation in parallel spike trains. Thesemethods are designed for application to large data from hundreds or thousands of simultaneousrecordings, and cope with typical features of real data, such as non-stationarity offiring rates in time and across neurons or regularity in the spiking activity. The applicationof SPADE to motor cortex data from two macaque monkeys performing a reach-to-grasptask allows us to shed new light on the spatial and temporal organization of spike synchronizationin the cerebral cortex in relation to behavior.

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