Representation of spatial and spectro-temporal cues in the midbrain and forebrain of North American barn owls (Tyto furcata pratincola)

Tellers, Philipp; Spehr, Marc; Wagner, Hermann

doi:34707

Representation of spatial and spectro-temporal cues in the midbrain and forebrain of North American barn owls (Tyto furcata pratincola) = Repräsentation räumlicher und spektro-temporaler Parameter im Mittel- und Vorderhirn der nordamerikanischen Schleiereule (Tyto furcata pratincola)

Tellers, Philipp

2015

Verantwortlichkeitsangabevorgelegt von Philipp Tellers

ImpressumAachen : Publikationsserver der RWTH Aachen University 2015

UmfangXI, 122, CXXXVI [Bl.] : Ill., graph. Darst.

Aachen, Techn. Hochsch., Diss., 2015

Genehmigende Fakultät
Fak01

Hauptberichter/Gutachter
Wagner, Hermann (Thesis advisor)^RWTH* ; Spehr, Marc (Thesis advisor)

Tag der mündlichen Prüfung/Habilitation
2015-09-15

Online
URN: urn:nbn:de:hbz:82-rwth-2015-051599
DOI: 10.18154/RWTH-2015-05159
URL: https://publications.rwth-aachen.de/record/538269/files/538269.pdf

Einrichtungen

Inhaltliche Beschreibung (Schlagwörter)
Biowissenschaften, Biologie (frei) ; barn owl (frei) ; sound localization (frei) ; interaural time difference (frei)

Thematische Einordnung (Klassifikation)
DDC: 570

Kurzfassung
Als dämmerungs- und nachtaktiver Raubvogel nutzt die Schleiereule überwiegend ihr akustisches System zur Identifizierung und Lokalisation potentieller Beute. Die Schleiereule ist in der Lage, selbst leiseste Geräusche in einer natürlichen Umgebung präzise zu lokalisieren. Dabei nutzen Schleiereulen genau wie Säugetiere die interaurale Zeitdifferenz (ITD) zur azimutalen Lokalisation einer Schallquelle. Die Schleiereule verarbeitet ITDs in zwei getrennten Pfaden der Hörbahn, dem Mittelhirnpfad und dem Vorderhirnpfad, welche beide in der Lage sind die Richtung eines Stimulus akkurat zu repräsentieren. Während die azimutale Position der Schallquelle durch die ITD repräsentiert ist, wird die Stimulusidentität vermutlich über zeitliche Änderungen im Frequenzspektrum des Stimulus bestimmt. Im Allgemeinen wird die ITD durch die Antwortrate auditorischer Nervenzellen kodiert, während die zeitlichen Änderungen im Frequenzspektrum durch die temporalen Aktivitätsmuster auditorischer Neurone repräsentiert werden.In meiner Doktorarbeit untersuchte ich sowohl die Repräsentation der ITD als auch die Repräsentation der zeitlichen Änderungen des Frequenzspektrums akustischer Signale im externen Kern des Inferioren Colliculus (ICX) und im auditorischen Arcopallium (AAr) der Schleiereule. Der ICX gehört zum Mittelhirnpfad, während das AAr ein Kern des Vorderhirnpfads ist. Die gewonnenen Ergebnisse wurden miteinander verglichen, um zu überprüfen, ob sich die Kodierung in den Neuronen der beiden Kernen über eine zuvor berichtete Reorganisation der ITD-Kodierung im Vorderhirnpfad hinaus durch die Kombination von niedrigen und hohen Frequenzkomponenten mit unterschiedlichen besten ITDs unterscheidet. Beide ITD verarbeitenden Pfade integrieren über die Antworten schmalbandiger Neurone des Kerns des Inferioren Colliculus (ICC), um Mehrdeutigkeiten in der Repräsentation der ITD zu unterdrücken.Die in dieser Arbeit präsentierten Daten zeigen deutliche Unterschiede in der ITD-Kodierung des ICX und des AAr. Im Allgemeinen stieg die Variabilität in der Antwortrate einzelner Neurone in Folge der Frequenzintegration an. Dabei zeigten AAr Neurone eine wesentlich höhere Variabilität in der Antwortrate als ICX Neurone. Es ist bekannt, dass im Mittelhirnpfad der Hörbahn die ITD durch die maximale Antwortrate der Neurone repräsentiert wird. Typischerweise reagiert jedes Neuron nur auf eine spezielle ITD, die sogenannte beste ITD, mit der maximalen Antwortrate. In den Neuronen des AAr wurde die erhöhte Variabilität in der Antworte von hohen Nebenmaxima begleitet. In Kombination hatte dies eine mehrdeutige Repräsentation der besten ITD in diesen Neuronen zur Folge. Aufgrund der zusätzlich auftretenden, breiten Maxima war die Repräsentation der besten ITD in den meisten AAr Neuronen auch weniger akkurat als in den Neuronen des IC. Die gestiegene Antwortvariabilität der AAr Neurone ist vermutlich eine Folge der komplexeren ITD-Kodierung. Während die Frequenzintegration im Mittelhirn sich auf Frequenzen oberhalb von 2 kHz beschränkt und phasenabhängig ist, zeigte diese Arbeit, dass die ITD-Kodierung im AAr sowohl auf hoch- und tieffrequenten, phasenabhängigen Elementen als auch auf phasentoleranten Tiefpass-Elementen beruht. Der Ursprung der phasentoleranten Elemente sind die Umhüllenden hochfrequenter Stimuluskomponenten (> 3 kHz). Dies zeigt, dass Schleiereulen wie Säugetiere in der Lage sind, sowohl phasen- bzw. trägerempfindliche als auch trägertolerante ITD Informationen aus demselben Frequenzbereich zu extrahieren. In Übereinstimmung mit früheren Studien zeigen die Ergebnisse außerdem, dass trägertolerante Stimuluskomponenten größere beste ITDs als trägersensitiven Komponenten aufweisen. Dies macht deutlich, dass Eingänge mit unterschiedlichen besten ITDs in Neuronen des AAr kombiniert werden.Im zweiten Teil der Arbeit wurde untersucht, inwiefern die berichteten Unterschiede in der ITD-Kodierung des ICX und des AAr auf unterschiedliche Funktionen zurückzuführen sind. Der Fokus lag dabei auf zwei Aspekten, dem zeitlichen Verlauf der ITD-Kodierung und der Repräsentation zeitlicher Änderungen im Frequenzspektrum akustischer Stimuli. Im Vergleich zum ICX war die Repräsentation der ITD im AAr verzögert. ICX Neurone hatten kürzere Latenzen und höhere Antwortraten zu Beginn des Stimulus. Dafür wiesen AAr Neurone neben höheren Latenzen auch konstantere Antwortraten während der Stimulation auf, die in vielen Neuronen über das Stimulationsende hinaus anhielten. Diese Ergebnisse sind konsistent mit Verhaltensstudien, die von einer Beteiligung des AAr an der Gedächtnis basierten Lokalisation akustischer Stimuli berichteten. Ferner stiegen die Antwortraten einer Subpopulation von AAr Neuronen mit der Dauer des Stimulus an, was auf die Existenz eines zeitlichen Integrationsmechanismus im Vorderhirnpfad hinwies. Der Integrationsmechanismus ist eine mögliche Ursache für die verzögerte ITD-Repräsentation im AAr.Neben der ITD-Kodierung wies auch die Repräsentation der zeitlichen Änderungen des Frequenzspektrums unterschiede zwischen Mittelhirn und Vorderhirn auf. Neurone beider Kerne koppelten ihre zeitlichen Aktivitätsmuster an bestimmte, zellspezifische Änderungen im Frequenzspektrum des Stimulus. Folglich waren Neuronen beider Kerne in der Lage Änderungen im Frequenzspektrum in ihrem Aktivitätsmuster zu repräsentieren. Allerdings war der Prozentsatz der Neuronen, die ihre Antwort an die spektralen Änderungen der akustischen Stimuli koppelten im ICX höher als im AAr. Außerdem war die Generierung von Aktionspotentialen als Antwort auf ein adäquates Reizmuster zuverlässiger in Neuronen des ICX. Dafür zeigten AAr Neurone eine höhere zeitliche Genauigkeit in ihrem Antwortmuster. Im Gegensatz zu den Neuronen des AAr waren einzelne ICX Neurone in der Lage, sowohl die besten ITD als auch Änderungen im Frequenzspektrum akkurat zu repräsentieren. Diese Ergebnisse stimmen mit früher veröffentlichten Daten elektrophysiologischer Untersuchungen überein. Diese Studien berichtet bereits, dass Nervenzellen im Säugetierhirn die Kodierung von Änderungen im Frequenzspektrum zu Gunsten der Repräsentation von abstrakten Entitäten in den akustischen Reizen wie z.B. Echos oder Umgebungsgeräusche aufgeben.Zusammenfassend zeigt die vorliegende Arbeit, dass sich die Kodierung der ITD im ICX und AAr deutlich unterscheidet. Die akkurate und eindeutige Repräsentation der ITD, die eher geringe Antwortvariabilität und die Integration über Eingänge mit ähnlichen besten ITDs im ICX der Schleiereule sind im Einklang mit früheren Studien, die eine Ortskodierung der ITD im ICX der Schleiereule postuliert haben. Demgegenüber machen die hohe Antwortvariabilität, die inakkurate und mehrdeutige Repräsentation der besten ITD und die Frequenzabhängigkeit der besten ITD in einzelnen Neuronen es unwahrscheinlich, dass im AAr ebenfalls ein Ortscode realisiert ist, der auf eine akkurate und eindeutige Repräsentation der besten ITD angewiesen ist. Die beobachteten Unterschiede sowohl im temporalen Verlauf der ITD-Repräsentation als auch in der Kodierung von Änderungen des Frequenzspektrums spiegeln vermutlich die unterschiedlichen Funktionen des Mittelhirn- und Vorderhirnpfades wider. Dabei ist der Mittelhirnpfad für die Kontrolle der schnellen und akkuraten Sakkaden in Richtung salienter Stimuli verantwortlich, während der Vorderhirnpfad an der Gedächtnis basierten Repräsentation der Stimulusrichtung beteiligt ist.

The barn owl is a crepuscular and nocturnal bird of prey that relies mainly on its acoustic system for the identification and localization of potential prey. The barn owl is able to localize even faint sounds in a natural environment precisely. Like mammals, barn owls use the interaural time difference (ITD) for the localization of the azimuthal sound source position. In the barn owl’s auditory system, ITD is processed in two separate pathways, the midbrain and forebrain pathways, which are both able to mediate an accurate representation of stimulus direction. While the azimuthal position of the sound source is represented by the ITD, stimulus identity is assumed to be represented by the spectro-temporal structure of the stimulus. In general, ITD is encoded by the response rate of auditory neurons in the barn owl, while the temporal response pattern of auditory neurons is often correlated to the spectro-temporal structure of the stimulus. During my PhD thesis, I analyzed the representation of both the ITD and the spectro-temporal structure of acoustic stimuli in the ICX and the auditory arcopallium (AAr) of the barn owl. The ICX belongs to the midbrain pathway, while the AAr is a forebrain nucleus. The results obtained from neurons located in the two nuclei were compared to check whether the encoding of stimulus parameters differed beyond a previously reported reorganization of ITD encoding in the forebrain pathway that is due to the combination of low- and high-frequency components with different best ITDs. Both ITD processing pathways integrate the output of narrowly tuned neurons of the core of the IC (ICC). The output of ICC neurons with different best frequencies is integrated to solve ambiguities in the representation of ITD. The data presented in the current thesis show major differences in the encoding of ITD in the ICX and the AAr. While response variability generally increased in single neurons during across-frequency integration, AAr neurons exhibited a significantly higher variability in their response rates compared to ICX neurons. In the midbrain branch of the auditory pathway, ITD is known to be represented by the maximum response rate of single neurons. Typically, each neuron responds only to one ITD maximally, i.e., the best ITD. The reported increase in response variability of AAr neurons was accompanied by a lower suppression of side-peaks, causing a more ambiguous representation of the best ITD in single neurons. Furthermore, the broad main-peaks and the reported response variability of most neurons resulted in a less accurate encoding of the best ITD in the AAr compared to the two IC nuclei. The reported increase in the response variability of AAr neurons is presumably a consequence of the more complex encoding of ITD. While across-frequency integration in the midbrain is restricted to frequencies above 2 kHz and supposedly phase-dependent – i.e., carrier sensitive – this thesis showed that ITD encoding in the AAr exhibited both high- and low-frequency carrier-sensitive elements as well as a substantial low-pass carrier-tolerant component. The low-pass carrier-tolerant response component originated from the envelope of high-pass (>3 kHz) stimulus components, thus indicating that barn owls, like mammals, are able to extract carrier-sensitive and carrier-tolerant ITDs from the same frequency range. In accordance with previous studies, this thesis also showed that the low-frequency carrier-tolerant component exhibits larger best ITDs compared to the carrier-sensitive components, indicating an integration of inputs with different best ITDs in AAr neurons.Whether the reported differences in ITD encoding of the ICX and the AAr were related to a change in function was analyzed in the final parts of this thesis. Thereby, the focus was on two aspects, the time course of ITD encoding and the representation of the spectro-temporal stimulus structure. ITD representation in the AAr was delayed compared to the ICX. ICX neurons exhibited lower latencies compared to AAr neurons and strong onset – i.e., phasic – responses to acoustic stimuli. By contrast, besides the higher latencies, AAr neurons typically exhibited a more sustained representation of ITD that in many neurons lasted beyond the stimulus offset. These results are consistent with behavioral studies that reported an involvement of the AAr in the memory-based localization of auditory signals. Furthermore, the response rate of a subpopulation of AAr neurons steadily increased with stimulus duration, indicating the existence of a temporal integration mechanism in the forebrain pathway, which might be the reason for the sustained representation of ITD.The changes in the encoding of ITD from the midbrain to the forebrain were accompanied by a differing representation of the spectro-temporal stimulus structure. Spike generation was locked to the occurrence of certain spectro-temporal stimulus structures in neuronal subpopulations of both the ICX and the AAr. Thus, neurons of both nuclei were able to encode the spectro-temporal structure of the stimuli in their response pattern. However, the ratio of neurons that exhibited a correlation between the response pattern and the acoustic stimulus was higher in the ICX compared to the AAr. The generation of spikes in response to certain stimulus structures was also more reliable in single ICX neurons, while AAr neurons exhibited a higher temporal precision in the spiking. Furthermore, single ICX neurons were, in contrast to AAr neurons, able to represent both the best ITD and the spectro-temporal stimulus structure accurately. These results conform to previous published data. Electrophysiological studies already reported that neurons in the mammalian forebrain neglect the encoding of spectro-temporal stimulus structure supposedly in favor of the representation of abstract entities in the acoustic stimulus, like echoes or ambient noise.In summary, this thesis clearly showed that the encoding of ITD in the ICX and the AAr exhibits major differences. The accurate and unambiguous representation of ITD, the rather low response variability and the integration across inputs with similar best ITD in the ICX of the barn owl are in accordance with previous studies that assumed a place code-like representation of ITD in the ICX of the barn owl. By contrast, the high response variability, the worse representation of best ITD and the frequency dependence of the best ITD reported for single AAr neurons makes it unlikely that ITD is encoded in a place code, which depends on an accurate and, more importantly unambiguous representation of best ITD. The observed differences in both the time course of ITD representation and the encoding of spectro-temporal stimulus structure presumably reflect the different function of the midbrain and forebrain ITD processing pathway, with the former responsible for the mediating of fast and accurate head saccades toward salient stimuli and the latter more involved in the sustained, memory-related representation of stimulus direction.

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